Кирилівську церкву було збудовано в середині XII століття на далекій околиці стародавнього Києва - Дорогожичах. Звідси засновник церкви чернігівський князь Всеволод Ольгович 1139 року взяв штурмом Київ під час міжусобної боротьби за київський престол. Для представників династії Ольговичів храм був заміською резиденцією і родовою усипальнею. В 1194 році тут було поховано київського князя Святослава — героя давньоруської поеми „Слово о полку Ігоревім".

За час свого існування Кирилівська церква знала періоди запустіння, ремонти, поновлення. У 1748 — 1760 рр. на її території за участю відомого українського зодчого І. Григоровича-Барського були зведені кам'яні монастирські будівлі, від яких до нашого часу збереглася лише частина муру з наріжною вежкою. В результаті змін XVII — XVIII ст. древня Кирилівська церква набула сучасного зовнішнього вигляду з характерними рисами української барочної архітектури.

У 60-х роках XIX століття Кирилівська церква стає в центрі уваги громадськості: під штукатуркою XVIII сторіччя на її стінах було знайдено фресковий розпис XII століття. У 1881 — 1884 рр. під керівництвом професора А. Прахова в храмі проводяться величезні роботи по розчищенню фресок і поновленню стінопису. В них брали участь викладачі й учні Київської малювальної школи — М. Мурашко, І. Селезньов, М. Пимоненко, X. Платонов, І. Іжакевич, С. Гайдук, Ф. Зозулін тощо. У 1884 році тут працював Михайло Врубель. На вимогу церкви відкриті древні фрески були знову переписані олійними фарбами. Тоді ж було встановлено мармурові парапети хор та іконостас.

У травні 1929 року Кирилівську церкву було оголошено Державним історико-культурним музеєм-заповідником. Тут розпочалися дослідні роботи, які були перервані Великою Вітчизняною війною.

У повоєнний час у храмі провадилися великі протиаварійні роботи по зміцненню стін і фундаментів, що деформувалися через руйнування древніх підземних ходів. Тільки після цього було продовжено архітектурно-археологічні дослідження, розчищення й реставрацію живопису. Музей знову відкрив свої двері для відвідувачів. Архітектура Кирилівської церкви добре збереглася з XII століття. Перебудови XVII — XVIII ст. виявилися в перекладці частини склепінь, зведенні чотирьох бічних бань та пишного фронтону над входом, оздобленні вікон і порталів ліпним декором. Древні архітектурні форми чітко вирізняються під цими добудовами. Це була тринефна триапсидна шестистовпна однобанна споруда, витягнута по осі захід — схід. її розміри —31 х 18,4 метра, висота — 28 метрів. Стародавнє закомарне покриття не збереглося. Декор фасадів складався з аркатурного пояска у верхній частині стін, барабана й легких напівколонок на барабані та апсидах. Стіни зовні, мабуть, були поштукатурені, укоси вікон і портали прикрашав фресковий розпис. Складено будову в техніці порядової кладки на вапняно-цем'янковому розчині.

Центральний підбанний простір храму — високий, вільний, добре освітлений, з хорами у західній частині — контрастував з іншими приміщеннями: напівтемним нартексом з нішами-аркосолями для гробниць, хрещальнею, вузькими сходами на хори у товщі північної стіни, невеличкою молитовнею на хорах. Особливістю храму були маленькі бокові хори перед південною апсидою, куди вели сходи у товщі стіни вівтаря.

Стіни Кирилівської церкви покрито живописом — фресками XII століття, розкритими з-під олійних записів, окремими фрагментами темперного розпису XVII сторіччя та олійними роботами XIX століігя на ділянках, де фрески не збереглися. Від древніх фресок, що прикрашали все приміщення храму, залишилося близько 800 квадратних метрів розписів, які являють собою цінні художні твори періоду Древньої Русі.

У підбанній частині збереглися зображення апостолів у барабані, євангелістів на парусах, напівпостаті мучеників у медальйонах на попружних арках. У вівтарі — "Євхаристія", під нею — зображення святителів. На стовпах передвівтарної арки — „Благовіщення", „Стрітення" й монументальні постаті апостолів Петра й Павла. У центральному нефі важливе місце займають зображення святих воїнів, що, напевно, відповідало запитам феодальної знаті в епоху жорстоких міжусобиць. На двох стінах трансепта — багатофігурні композиції „Успіння богоматері" й „Різдво Христа". Серед фресок — численні постаті пророків, стовпників, мальовничі орнаменти. На стінах і склепіннях нартекса збереглася композиція "Страшний суд", яка, починаючи з XII століття, була поширена у давньоруському стінопису. Церковники й феодали використовували Її для соціального пригноблення трудящих і прищеплення їм думок про смирення й покірливість.

Для фресок Кирилівської церкви характерне поєднання великих колірних плям — білих, рожевих, блакитних, оливкових. Розпису властива виражена графічність. Вирішуючи площинно вбрання постатей, майстри робили акцент на обличчя, створюючи образи виняткової виразності (наприклад, постаті святителів у північній апсиді). Багатством колориту та великою кількістю життєвих деталей відзначаються сцени з „Житія Кирила Александрійського" у південній апсиді. Багато зображень, наприклад фреска „Ангел, що звиває небо", позначені сміливістю композиційних засобів. Кирилівські фрески — один з найцікавіших живописних ансамблів XII сторіччя у давньоруському мистецтві.

З темперного розпису XVII століття зберігся чудовий портрет ігумена Інокентія Монастирського — відомого дипломата і громадського діяча, написаний на пілоні південного нефа. Портрет є цінною пам'яткою українського портретного живопису того часу.

Серед олійного розпису, виконаного під час реставрації у XIX сторіччі, особливе місце належить роботам відомого російського художника Михайла Врубеля, у яких виявився його могутній талант монументаліста і новатора-колориста. Один з найсильніших його творів у храмі — „Зішестя святого духа", що займає склепіння хор. У зображеннях апостолів художник з надзвичайною силою передав складність людських почуттів, створив галерею портретів з глибокою психологічною характеристикою. Тут же на хорах Врубелем виконані ,,Ангели з лабарами", напівпостать Христа, голови пророків Моїсея і Соломона. У ніші нартекса художник написав "Надгробний плач". Побудована на контрасті плавних рухів трьох ангелів, які похилилися у скорботі, й нерухомості тіла Христа, на поєднанні холодного зеленувато-сірого та напружених вохристих тонів, ця сцена вражаюче передає глибину людського горя.

Для мармурового іконостаса, виконаного за ескізами А. Прахова, Врубель написав у Венеції ікони „Афанасій", „Богоматір", „Христос" і „Кирило". Ці твори відзначаються образністю, глибоким реалізмом і високою живописною майстерністю. Найбільш вдалася художникові „Богоматір". У бездонних очах цієї тендітної молодої жінки, одягненої у дорогі шати, стільки страждання й тривоги за долю сина, що вона сприймається як втілення материнської скорботи і стоїть у ряду кращих жіночих образів, створених художником. Кирилівський розпис та ікони стали важливою віхою у творчій біографії Михайла Врубеля і в історії вітчизняного монументального живопису XIX сторіччя.

Древня архітектура Кирилівської церкви, її чудовий настінний розпис ваблять до цієї пам'ятки тисячі гостей Києва. Тут провадяться концерти давньоруської музики у грамзапису, виступають артисти філармонії.